Isolation and selection of Glyphosate herbicide tolerant fungi

Authors

DOI:

https://doi.org/10.33448/rsd-v11i1.24782

Keywords:

Bioremediation; Phenoloxidases; Xenobiotics; Herbicides.

Abstract

The objective of this work was to isolate fungi from an ecological reserve in the Brazilian Midwest and to select species tolerant to glyphosate, a herbicide widely used in agriculture. The purified isolates were subjected to qualitative tests to assess the oxidizing capacity of gallic acid and RBBR dye discoloration. Then, the selected fungi were identified through molecular biology techniques and used in herbicide tolerance tests. Fungal growth rates (FG) and fungal growth inhibition (FGI) in the absence and presence of different concentrations of glyphosate (10 mg mL-1, 30 mg mL-1 and 50 mg mL-1) were evaluated. For statistical analysis, a double factorial scheme (fungus and concentration) was used, followed by the Tukey test (p ≤ 0.05). A total of 44 fungi were isolated in the field, having a purification efficiency of 50%. Of these, 60% showed positive results in the gallic acid test and 45.5% were positive for RBBR discoloration. The seven fungi selected from the qualitative tests were tolerant to the herbicide glyphosate, with Phanerochaete australis SA18 standing out with higher FG, lower FGI and mycelial growth significantly higher compared to other fungi in all tests. Thus, the use of P. australis SA18 is recommended for further studies on the production of ligninolytic enzymes, degradation and production of glyphosate metabolites and tests on bioremediation of contaminated agricultural soils.

Author Biographies

Felipe Soares de Souza, Universidade do Estado de Mato Grosso

Graduado em Bacharelado e Licenciatura em Ciências Biológicas pela Universidade do Estado de Mato Grosso (UNEMAT).

 

Hilton Marcelo de Lima Souza, Universidade do Estado de Mato Grosso

Doutor em Biotecnologia pela Universidade do Estado do Amazonas (UEA), Mestre em Ciências Ambientais e Graduado em Bacharelado e Licenciatura em Ciências Biológicas pela Universidade do Estado de Mato Grosso (UNEMAT). Professor Adjunto lotado na Faculdade de Ciências Agrárias, Biológicas, Engenharias e da Saúde (FACABES). Docente permanente no Programa de Mestrado Acadêmico em Ambiente e Sistemas e Produção Agrícola (PPGASP) e Mestrado Profissional em Ensino de Biologia em rede nacional (PROFBIO) da UNEMAT, Campus Prof. Eugênio Carlos Stieler de Tangará da Serra.

João Arthur dos Santos Oliveira , Universidade Estadual de Maringá

Doutorando no Programa de Pós graduação em Biotecnologia Ambiental e Mestre em Biotecnologia Ambiental pela Universidade Estadual de Maringá (UEM). Graduado em Ciências Biológicas pela Universidade Estadual do Paraná (UNESPAR).

João Alencar Pamphile , Universidade Estadual de Maringá

Doutor e Mestre em Genética e Melhoramento de Plantas pela Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, com doutorado Sandwiche pela Universite de Paris XI (Paris-Sud). Graduado em Licenciatura em Ciências, Habilitação em Biologia pela Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro (UFRJ). Professor Adjunto e Docente permanente no Programa de Pós-Graduação em Biologia Comparada e Biotecnologia Ambiental, ambos em nível de Mestrado e Doutorado pela Universidade Estadual de Maringá (UEM).

Julio Cesar Polonio, Universidade Estadual de Maringá

Doutor e Mestre em em Biotecnologia Ambiental pela Universidade Estadual de Maringá (UEM). Graduação em Tecnologia em Biotecnologia. Professor Adjunto e Docente permanente no Programa de Pós-Graduação em Biotecnologia Ambiental em nível de Mestrado e Doutorado pela UEM.

Miriam Hiroko Inoue , Universidade do Estado de Mato Grosso

Doutora, Mestre e Graduada em Agronomia pela Universidade Estadual de Maringá (UEM). Professora Adjunta lotada na Faculdade de Ciências Agrárias, Biológicas, Engenharias e da Saúde (FACABES). Docente permanente no Programa de Mestrado em Ambiente e Sistemas e Produção Agrícola (PPGASP) da Universidade do Estado de Mato Grosso (UNEMAT), Campus Prof. Eugênio Carlos Stieler de Tangará da Serra.

References

Adelowo, F. E., Olu-Arotiowa, O. A., & Amuda, O. S. (2014). Biodegradation of Glyphosate by Fungi Species. Advances in Bioscience and Bioengineering, 104-118. https://www.semanticscholar.org/paper/Biodegradation-of-Glyphosate-by-Fungi-Species-Adelowo-Olu-arotiowa/b6823c1f061b431ffbbed8628 1f0f5f86e dc9dbd?sort=rele vance&citationIntent=methodology

Amazonas, M. A. L. A. (2003). Biodiversidade de macrofungos e potencial de uso para o desenvolvimento sustentável. Embrapa Florestas. https://www.embrapa.br/busca-de-publicacoes/-/publicacao/308602/biodiversidade-de-macrofungos-e-potencial-de-uso-para-o-desenvolvimento-sustentavel.

Ambiente Brasil. (n.d.). https://ambientes.ambientebrasil.com.br/unidades_de_conservacao/estacao_ecologica/estacao_ecologica_serra_das_araras.html.

Araújo, A. S. F. (2002) Biodegradação, extração e análise de glifosato em dois tipos de solos [Dissertação de Mestrado, Universidade de São Paulo]. https://doi.org/10.11606/D.11.2002.tde-05092002-161341

Arfarita, N., Imai, T., & Prasetya, V. (2014). Potential use of soil-born fungi isolated from treated soil in Indonesia to degrade glyphosate herbicide. Journal of Degraded and Mining Lands Management, 63-68. https://jdmlm.ub.ac.id/index.php/jdmlm/article/view/28. DOI: 10.15243/jdmlm.2014.012.063.

Argumedo-delira, R., Alarcon, A., Ferrera-Cerrato, R., Almaraz, J. J., & Peña-Cabriales, J. J. (2012). Tolerance and growth of 11 Trichoderma strains to crude oil, naphthalene, phenanthrene and benzo[a]pyrene. Journal of Environmental Management, v. 95, n. SUPPL., p. S291–S299. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2010.08.011

Barbosa, V. F. (2010). Caracterização do perfil da ação do ácido gálico e seus derivados sobre processos oxidativos in vitro e ex vivo [Dissertação de Mestrado Universidade Estadual Paulista]. https://repositorio.unesp.br/handle/11449/87981

Barroso, A. A. M., & Murata, A. T. (2021). Matologia: estudos sobre plantas daninhas (1º ed.). Fábrica de Palavras.

Benbrook, C. M. (2019). How did the US EPA and IARC reach diametrically opposed conclusions on the genotoxicity of glyphosate-based herbicides? Environmental Science Europe. https://doi.org/10.1186/s12302-018-0184-7.

Berlinck, R. G. S. (2012). Bioprospecção no Brasil: um breve histórico. Ciência e Cultura. http://dx.doi.org/10.21800/S0009-67252012000300010

Bononi, V. L. R., Machado, K. M. G., Matheus, D. R., & Vitali, V. M. (2008). Biodegradação de organoclorados no solo por basidiomicetos lignocelulolíticos. In: Melo, I. S., Azevedo, J. L. Microbiologia Ambiental. Embrapa Meio Ambiente.

Carranza, C. S., Barberis, C. L., Chiacchiera, S. M., & Magnoli, C. E. (2017). Assessment of growth of Aspergillus spp. from agricultural soils in the presence of glyphosate. Rev Argent Microbiol, 384–393. https://doi.org/10.1016/j.ram.2016.11.007

Castellani, A. (1939). Viability of some pathogenic fungi in distilled water. Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 225-226.

Castro júnior, J. V., Selbach, P. A., & Záchaayub, M. A. (2006). Avaliação do efeito do herbicida glifosato na microbiota do solo. Pesticidas: Revista de Ecotoxicologia e Meio Ambiente, 21-30. https://revistas.ufpr.br/pesticidas/article/view/7476/5345

Catarino, S. R. M. (2016). Biorremediação [Monografia de Mestrado Universidade de Coimbra]. https://estudogeral.uc.pt/bitstream/10316/41900/2/Monografia%203.pdf

Colla, L. M., Primaz, A. L., Lima, M., Bertolin, T. E., & Costa, J. A. V. (2008). Isolamento e seleção de fungos para biorremediação a partir de solo contaminado com herbicidas triazínicos. Ciências e Agrotecnologia, 809-813. https://doi.org/10.1590/S1413-70542008000300016

Correa, L. O., Bezerra, A. F. M., Honorato, L. R. S., Cortez, A. C. A., Souza, J. V. B., & Souza, E. S. Amazonian soil fungi are efficient degraders of glyphosate herbicide, novel isolates of Penicillium, Aspergillus, and Trichoderma. Brazilian Journal of Biology. https://doi.org/10.1590/1519-6984.242830

Davidson, W. R., Campbell, W. A., & Baisdell, D. J. (1938). Differentiations of wood-decaying fungy by their reactions on gallic or tanic acid medium. Journal of Agricultural Research, 683-695. https://naldc.nal.usda.gov/download/IND43969196/PDF

Eman, A., Sadik, M.W., Abdel-Megeed, A., Suliman, A., & Sholkamy, E. N. (2013). Biodegradation of Glyphosate by Fungal Strains Isolated from Herbicides Polluted-Soils in Riyadh Area. British Journal of Environmental Sciences, 7-29. https://www.eajournals.org/journals/british-journal-of-environmental-sciences-bjes/vol-1-issue-1-december-2013/biodegradation-glyphosate-fungal-strains-isolated-herbicides-polluted-soils-riyadh-area/

Filho, S. A, Silva, C. G. N., & Bigi, M. F. M. A. (2014). Bioprospecção e biotecnologia. Parcerias Estratégicas. Brasília-DF, v. 19, n. 38, p. 45-80, 2014. Disponível em: http://seer.cgee.org.br/index.php/parcerias_estrategicas/article/viewFile/732/672

Forlani, G., Mangiagalli, A., Nielsen, E., & Suardi, C. M. (1999). Degradation of the phosphonate herbicide glyphosate in soil: evidence for a possible involvement of unculturable microorganisms. Soil Biology and Biochemistry, 991-997. https://doi.org/10.1016/S0038-0717(99)00010-3

Gaylarde, C. C., Bellinaso, M. D. L., & Manfio, G. P. (2005). Biorremediação: Aspectos Biológicos e Técnicos da Biorremediação de Xenobióticos. Biotecnologia, Ciência e Desenvolvimento, p. 36–43. https://edisciplinas.usp.br/pluginfile.php/4144372/mod_resource/content/1/Biorremediac%CC%A7a%CC%83o%20-%20Artigo%201.pdf

Glass, N. L., & Donaldson, G. (1995). Development of primer sets designed for use with PCR to amplify conserved genes from filamentous ascomycetes. Applied Environmetal Microbiology, 1323-1330. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC167388/

Guerrero, R. T., & Homrich, M. H. (1999). Fungos Macroscópicos comuns no Rio Grande do Sul (2nd ed.). Universidade/UFRGS.

Harms, H., Schlosser, D., & Wick, L. Y. (2011). Untapped potential: exploiting fungi in bioremediation of hazardous chemicals. Nature Reviews Microbiology, 177-192. https://doi.org/10.1038/nrmicro2519

Hough, R. L. A world view of pesticides. Nature Geoscience, 14, 183–184. https://doi.org/10.1038/s41561-021-00723-2

Javaid, M. K., Ashiq, M., & Tahir, M. (2016). Potential of biological agents in decontamination of agricultural soil. Scientifca. https://doi.org/10.1155/2016/1598325.

Katoh, K.., & Toh, H. (2008). Recent developments in the MAFFT multiple sequence alignment program. Briefings in Bioinformatics, 86-98. http://dx.doi.org/10.1093/bib/bbn013

Kim, Y-J. (2007). Antimelanogenic and antioxidant properties of gallic acid. Biological and Pharmaceutical Bulletin, 1052-1055. https://doi.org/10.1248/bpb.30.1052

Landrigan, P., & Belpoggi, F. (2018). The need for independent research on the health effects of glyphosate-based herbicides. Environmental Health. https://doi.org/10.1186/s12940-018-0392-z

Lee, A.H., Lee, H., Heo, Y.M., Lim,Y. W., Kim, C., Kim, G., Chang, W., & Kim, J. (2020). A proposed stepwise screening framework for the selection of polycyclic aromatic hydrocarbon (PAH)-degrading white rot fungi. Bioprocess Biosyst Eng, 767–783. https://doi.org/10.1007/s00449-019-02272-w

Lee, H., Jang, Y., Choi, Y., Kim, M., Lee, J., Lee, H., Hong, J., Lee, Y. M., Kim, G., & Kim, J. (2014). Biotechnological procedures to select white rot fungi for the degradation of PAHs. Journal of Microbiological Methods, 56–62. https://doi.org/10.1016/j.mimet.2013.12.007

Lenhard, D. C. (2006). Descoloração de corantes têxteis reativos por fungos ligninolíticos e por lacase [Dissertação de Mestrado, Universidade Estadual de Maringá]. http://www.dominiopublico.gov.br/pesquisa/DetalheObraForm.do?select_action=&co_obra=157422

Maggi, F., Cecilia, D., Tang, F. H. M., & McBratney, A. (2020). The global environmental hazard of glyphosate use. Science of the Total Environment. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.137167

Mahmood I., Imadi S.R., Shazadi K., Gul A., & Hakeem K. R. (2016). Effects of Pesticides on Environment. Plant, Soil and Microbes. https://doi.org/10.1007/978-3-319-27455-3_13

Malty, J. S., siqueira, J. O., & Moreira, F. M. S. (2006). Efeitos do glifosato sobre microrganismos simbiotróficos de soja, em meio de cultura e casa de vegetação. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 285-291. https://doi.org/10.1590/S0100-204X2006000200013

Monteiro, P. H. R. et al. (2012). Estudo sobre a viabilidade de remediação de pesticidas por ectomicorrizas e avaliação da sua tolerância em exposição ao glifosato. A responsabilidade socioambiental da pesquisa agrícola. https://www.alice.cnptia.embrapa.br/alice/handle/doc/934518

Moraes, P. V. D., & Rossi, P. (2010). Comportamento ambiental do glifosato. Scientia Agraria Paranaensis, 22-35. http://e-revista.unioeste.br/index.php/scientiaagraria/article/view/5258

Nyakundi, W. O., Magoma, G., Ochora, J., & Nyende, A. B. (2011). Biodegradation of diazinon and methomyl pesticides by whiterot fungi from selected horticultural farms in rift valley and central kenya. Journal of Applied Technology in Environmental Sanitation, 107–124. http://ir.jkuat.ac.ke/bitstream/handle/123456789/948/BIODEGRADATION%20OF%20DIAZINON%20AND%20METHOMYL%20PESTICIDES%20BY%20WHITE.pdf?sequence=1&isAllowed=y

Nylander, J. A. A. MrModeltest Version 2. Program distributed by the author. Evolutionary Biology Centre, Uppsala University, Uppsala, 2004. https://www.researchgate.net/publication/285805344_MrModeltest_V2_Program_Distributed_by_the_Author

O’donnell, K., & Cigelnik, E. (1997). Two divergent intragenomic rDNA ITS2 types within a monophyletic lineage of the fungus Fusarium are nonorthologous. Molecular Phylogenetics and Evolution, 103-116. https://doi.org/10.1006/mpev.1996.0376

Peillexa, C., & Pelletier, M. (2020). The impact and toxicity of glyphosate and glyphosate-based herbicides on health and immunity. Journal of Immunotoxicology, 163-174. https://doi.org/10.1080/1547691X.2020.1804492.

Pietrobon, C. B., & Senem, J. V. (2015). Avaliação dos efeitos toxicológicos do herbicida glifosato sore o estomago de ratos Wistar machos. Revista Cultivando o Saber, 172-183. https://www.fag.edu.br/upload/revista/cultivando_o_saber/55d1eed313659.pdf

Pizzul, L., Castillo, M. P., & Stenstrom, J. (2009). Degradation of glyphosate and other pesticides by ligninolytic enzymes. Biodegradation,751–759. DOI 10.1007/s10532-009-9263-1.

Rainert, K. T., Chicatto, J. L., Gonçalves, M. J., Vaz, D. A., & Tavares, L. B. B. (2016). Adisorção do corante Reactive Blue 19 por bainha do palmito Pupunha in natura. IV Congresso cientifico têxtil e moda-CONTEXMOD. http://www.contexmod.net.br/index.php/quarto/article/view/425

Rambaut, A. FigTree version 1.3.1. (computer program), 2009. http://tree.bio.ed.ac.uk/software/figtree/. Acesso em: 17 fev. 2021.

Rehner, S. A., & Samuels, G. J. (1994). Taxonomy and phylogeny of Gliocladium analysed from nuclear large subunit ribosomal DNA sequences. Mycological Research, 625-634. https://doi.org/10.1016/S0953-7562(09)80409-7

Rodriguez, J. P. G. (2014). Identificação dos compostos produzidos na degradação do corante Remazol Brilliant Blue R (RBBR) pela ação do fungo do ambiente marinho Tinctoporellus [Dissertação de Mestrado, Universidade de São Paulo]. https://teses.usp.br/teses/disponiveis/75/75135/tde-10062014-104028/pt-br.php

Ronquist, F., Teslenko, M., Mark, P., Ayres, D. L., Darling, A., Höhna, S., Larget, B., Liu, L., Suchard, M. A., & Huelsenbeck, J. P. (2012). MrBayes 3.2: Efficient Bayesian phylogenetic inference and model choice across a large model space. Systematic Biology, 539-542. https://doi.org/10.1093/sysbio/sys029

Saccaro Júnior, N. L. (2011). Desafios da bioprospecção no Brasil. Instituto de Pesquisa Econômica Aplicada-IPEA. https://www.ipea.gov.br/portal/index.php?option=com_content&view=article&id=7066

Santana, M. D. F. Rodrigues, L. S. I., Amaral, T. S., & Pinheiro, Y. G. (2016). Fenoloxidases e biodegradação do corante têxtil azul brilhante blue r (RBBR) para três espécies de macrofungos coletados na Amazônia. SasBios: Revista de Saúde e Biologia, 53-60. https://tratamentodeagua.com.br/wp-content/uploads/2017/04/fenoloxidase-e-biodegradacao-corante-textil-azul-brilhante-de-remazol-r-rbbr-para-tres-especies-de-macrofungos-coletadas-na-amazonia.pdf

Singh, S., Kumar, V., Datta, S., Wani, A. B., Dhanjal, D. S., Romero, R., & Singh, J. (2020a). Glyphosate uptake, translocation, resistance emergence in crops, analytical monitoring, toxicity and degradation: a review. Environ Chem Lett, 663–702. https://doi.org/10.1007/s10311-020-00969-z

Singh, S., Kumar, V., Gill, J.P.K., Datta, S., Singh, S., Dhaka, V., Kapoor, D., Wani, A.B., Dhanjal, D.S., Kumar, M., Harikumar, S.L., & Singh, J. (2020b). Herbicide Glyphosate: Toxicity and Microbial Degradation. Int J Environ Res Public Health. doi: 10.3390/ijerph17207519

Souza, H. M. L., Sette, L. D., Mota, A. J., Neto, J. F. N., Rodrigues, R., Oliveira, T. B., Oliveira, F. M., Oliveira, L. A., Barroso, H. S., & Zanotto, S. P. (2016). Filamentous fungi isolates of contaminated sediment in the amazon region with the potential for benzo(a)pyrene degradation. Water, Air, & Soil Pollution. https://doi.org/10.1007/s11270-016-3101-y

Souza, H. M. de L., Barreto, L. R., Mota, A. J. da, Oliveira, L. A. de, Barroso, H. dos S., & Zanotto, S. P. (2017). https://doi.org/10.4025/actascibiolsci.v39i4.34709

Vacondio, B., Birolli, w. G., Seleghim, M. H. R., Gonçalvez, S., Vasconcellos, S. P., & Porto, A. L. M. (2015). Screening of Marine-derived Fungi Isolated from the sponge Didemnun ligulum for Biodegradation of Pentachlorophenol. Advances in Bioremediation of Wastewater and Polluted Soil, 193-225. http://dx.doi.org/10.5772/60777

Vilgalys, R., & Hester, M. (1990). Rapid genetic identification and mapping of enzymatically amplified ribosomal DNA from several Cryptococcus species. Journal of Bacteriology, 4239-4246. https://doi.org/10.1128/jb.172.8.4238-4246.1990

White, T. J., Bruns, T., & Taylor, J. (1990). Amplification and Direct Sequencing of Fungal Ribosomal RNA Genes for Phylogenetics. Academic Press, 315-322. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-372180-8.50042-1

Zhan, H., Feng, Y., Fan, X. & Chen, S. (2018). Recent advances in glyphosate biodegradation. Applied Microbiology and Biotechnology, https://doi.org/10.1007/s00253-018-9035-0

Published

07/01/2022

How to Cite

SOUZA, F. S. de .; SOUZA, H. M. de L.; OLIVEIRA , J. A. dos S. .; PAMPHILE , J. A. .; POLONIO, J. C. .; INOUE , M. H. . Isolation and selection of Glyphosate herbicide tolerant fungi. Research, Society and Development, [S. l.], v. 11, n. 1, p. e31411124782, 2022. DOI: 10.33448/rsd-v11i1.24782. Disponível em: https://rsdjournal.org/index.php/rsd/article/view/24782. Acesso em: 12 nov. 2024.

Issue

Section

Agrarian and Biological Sciences