Efeitos indiretos de transgenes na resistência a helmintosporiose do milho sob práticas de manejo químico e manual de plantas daninhas
DOI:
https://doi.org/10.33448/rsd-v11i4.27574Palavras-chave:
Milho geneticamente modificado; Zea mays L.; Helmintosporiose; Glufosinato de amônio.Resumo
Os efeitos dos transgenes sobre a resistência das plantas a doenças não-alvo, causadas por fungos foliares, ainda são pouco estudados. O objetivo deste estudo foi avaliar os efeitos indiretos do evento TC1507 isolado e em combinação com NK603 sobre a resistência genética do milho à helmintosporiose, na presença e ausência de controle químico de plantas daninhas. Três híbridos isogênicos foram utilizados como tratamentos nesse estudo: BG7060 (NGM) não geneticamente modificado (convencional); BG7060H (Hx) geneticamente modificado, carregando os transgenes cry1F e pat (evento TC1507); BG7060HR (Hxrr) geneticamente modificado, carregando o transgene cp4epsps (evento NK603), combinado com o evento TC1507. Para avaliar a resistência dos três híbridos isogênicos ao referido patógeno, foram conduzidos três experimentos, em Florianópolis, sul do Brasil, em blocos completos casualizados com três repetições no experimento 1 (safra 2012/2013) e quatro repetições nos experimentos 2 e 3 (safra 2016/2017). O controle das plantas daninhas foi feito por capina manual, nos experimentos 1 e 2, e com a aplicação do herbicida Finale, em dose única, no experimento 3. A severidade a helmintosporiose foi avaliada em condições naturais de ocorrência doença, no experimento 1, e a partir da inoculação do patógeno, nos experimentos 2 e 3. O híbrido isogênico Hxrr apresentou maior incidência e menores períodos de incubação e latência do que os híbridos isogênicos Hx e convencional. A resistência ao patógeno, medida a partir destas três variáveis, tendeu a ser menor no híbrido geneticamente modificado Hxrr, que contém os dois eventos (TC1507 and NK603), seguido pelos híbridos Hx e NGM, em ordem crescente de resistência. A adição do herbicida para o controle de plantas daninhas aumentou a suscetibilidade dos híbridos geneticamente modificados Hx e Hxrr, assim como do híbrido convencional não submetido a este controle, mas cultivado próximo aos híbridos Hx e Hxrr manejados com uso de herbicida.
Referências
Agapito-Tenfen, S. Z., Vilperte, V., Traavik, T. I., & Nodari, R. O. (2018). Systematic miRNome profiling reveals differential microRNAs in transgenic maize metabolism. Environmental Sciences Europe, 30, 37. https://doi.org/10.1186/s12302-018-0168-7.
Agbios. (2008). Information on GM Approved Products. http://www.agbios.com/dbase.php.
Agroceres. (1996). Guia Agroceres de sanidade, (2a ed.), Agroceres.
Albrecht, L. P., Braccini, A. L., Scapim, C. A., Ávila, M. R., Albrecht, A. J. P., & Ricci, T. T. (2011). Qualidade fisiológica das sementes de soja RR em resposta ao uso de diferentes tratamentos contendo glyphosate em aplicação sequencial. Bioscience Journal, 27 (2), 211-220.
Ali, S. E. B., Draxler, A., Poelzl, D., Agapito-Tenfen, S., Hochegger, R., Haslberger, A. G., & Brandes, C. (2020). Analysis of transcriptomic differences between NK603 maize and near-isogenic varieties using RNA sequencing and RT-qPCR. Environmental Sciences Europe, 32 (1), 1-23.
Argenta, G., Silva, P. R. F. D., & Sangoi, L. (2001). Maize plant arrangement: analysis of the state of the art. Ciência Rural, 31, 1075-1084.
Balieiro Neto, G., Cividanes, T. M. S., Branco, R. B. F., Bueno, M. S., Possenti, R., & Nogueira, J. R. (2013). Danos causados por pragas na estrutura, morfologia e composição de híbridos de milho bt para silagem. Boletim de Indústria Animal, 70 (3), 252260. http://dx.doi.org/10.17523/bia.v70n3p252.
Benevenuto, R. F., Agapito-Tenfen, S. Z., Vilperte, V., Wikmark, O-G., Van Rensburg, P. J., & Nodari, R. O. (2017). Molecular responses of genetically modified maize to abiotic stresses as determined through proteomic and metabolomic analyses. PLoS ONE, 12 (2), e0173069. http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0173069.
Biogene (2016). Híbridos de Milho: BG7060. DuPont, Pioneer. Retrieved March 5, 2016, from http://www,biogene,com,br/milho/produtos/bg7060 .
Bleicher, J. (1988). Níveis de resistência a Helminthosporium turcicum Pass. em três ciclos de seleção em milho pipoca (Zea mays L.). Piracicaba, São Paulo: ESALQ.
Bowers, E. L., Hellmich, R. L., & Munkvold, G. P. (2013). Vip3Aa and Cry1Ab proteins in maize reduce Fusarium ear rot and fumonisins by deterring kernel injury from multiple Lepidopteran pests. World Mycotoxin Journal, 6 (2), 127-135. http://dx.doi.org/10.3920/WMJ2012.1510.
Campbell, C. L., & Madden, L. V. (1990). Introduction to plant disease epidemiology. John Wiley & Sons.
Carbonari, C. A., Latorre, D. O., Gomes, G. L. G. C., Velini, E. D., Owens, D. K., Pan, Z., & Dayan, F. E. (2016). Resistance to glufosinate is proportional to phosphinothricin acetyltransferase expression and activity in LibertyLink® and WideStrike® cotton. Planta, 1, 1-9. http://dx.doi.org/10.1007/s00425-015-2457-3.
Cheeke, T. E., Darby, H., Rosenstiel, T. N., Bever, J. D., & Cruzan, M. B. (2014). Effect of Bacillus thuringiensis (Bt) maize cultivation history on arbuscular mycorrhizal fungal colonization, spore abundance and diversity, and plant growth. Agriculture Ecosystems Environment., 195, 29–35. http://dx.doi.org/10.1016/j.agee.2014.05.019.
Clements, M. J., Campbell, K. W., Maragos, C. M., Pilcher, C., Headrick, J. M., Pataky, J. K., & White, D.G. (2003). Influence of Cry 1Ab protein and hybrid genotype on fumonisin contamination and Fusarium ear rot of corn. Crop Science., 43 (4), 1283–1293. http://dx.doi.org/10.2135/cropsci2003.1283.
Costa, F. M., Silva, N. C. A., & Ogliari, J. B. (2016). Maize diversity in southern Brazil: indication of a microcenter of Zea mays L. Genetic Resources and Crop Evolution, 64 (4), 681-700. doi.org/10.1007/s10722-016-0391-2.
CTNBio - Comissão Técnica Nacional de Biossegurança. (2020). Liberação comercial. Retrieved July 20, 2020, from http://ctnbio.mctic.gov.br/liberacao-comercial#/liberacao-comercial/consultar-processo.
Del Río, L. A., Pastori, G. M., Palma, J. M., Sandalio, L. M., Sevilla, F., Corpas, F. J., Jimenez, A., Lopez-Huertas, E., & Hernandez, J. A. (1998). The activated oxygen role of peroxisomes in senescence. Plant Physiology, 116, 1195–1200. PMCID: PMC1539175.
De Rossi, R. L., Reis, E. M., & Brustolin, R. (2015). Conidial morphology and pathogenicity of Exserohilum turcicum isolates of corn from Argentina and Brazil. Summa Phytopathologica, 41, 58-63.
EMBRAPA - Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária. (2006). Sistema brasileiro de classificação de solos. (2a ed.), EMBRAPA-SPI.
Estep, L. K., Sackett, K., & Mundt, C. C. (2014). Influential disease foci in epidemics and underlying mechanisms: a field experiment and simulations. Ecological Applications, 24 (7), 1854-1862. http://dx.doi.org/10.1890/13-1408.1.
Ferreira, K. C. Z., Marino, C. L., & Furtado, E. L. (2017). Seleção de genótipos de eucalipto resistentes à ferrugem (Puccinia psidii) através de parâmetros monocíclicos. Summa Phytopathol., 43 (2), 103-110. http://dx.doi.org/10.1590/0100-5405/2062.
Gatch, E. W., & Munkvold, G. P. (2002). Fungal species composition in maize stalks in relation to European corn borer injury and transgenic insect protection. Plant Disease, 86, 1156-1162. http://dx.doi.org/10.1094/PDIS.2002.86.10.1156.
Gressel, J., Gassmann, A. J., & Owen, M. D. K. (2017). How well will stacked transgenic pest/herbicide resistances delay pests from evolving resistance? Pest Management Science, 73 (1), 22-34. http://dx.doi.org/10.1002/ps.4425.
Hardoim, P. R., van Overbeek, L. S., Berg, G., Pirttilä, A. M., & Compant, S. (2015). The hidden world within plants: ecological and evolutionary considerations for defining functioning of microbial endophytes. Microbiology Molecular Biology Reviews, 79, 293–320. http://dx.doi.org/10.1128/MMBR.00050-14.
Holderbaum, D. F., Traavik, T. I., Nodari, R. O., & Guerra, M. P. (2019). Comparison of in vitro callus-cultures from transgenic maize AG-5011YG (MON810) and conventional near-isogenic maize AG-5011. Crop Breeding and Applied Biotechnology, 19 (2), 169-175. https://dx.doi.org/10.1590/1984-70332019v19n2a24.
IBGE - Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. (2017). Censo Agropecuário 2017: Indicadores municipais. https://mapasinterativos.ibge.gov.br/agrocompara.
Ibrahim, A., Sorensen, D., Jenkins, H. A., Ejim, L., Capretta, A., & Sumarah, M.W. (2017). Epoxynemanione A, nemanifuranones A-F, and nemanilactones A-C, from Nemania serpens, an endophytic fungus isolated from Riesling grapevines. Phytochemistry, 140, 16–26. http://dx.doi.org/ 10.1016/j.phytochem.2017.04.009.
ICEA - Instituto do Controle do Espaço Aéreo. (2017). Arquivo meteorológico. Subdivisão de Climatologia e Arquivos Meteorológicos. http://pesquisa.icea.gov.br/climatologia/arquivo.php.
ISAAA - International Service for the Acquisition of Agri-biotech Applications. (2019). Global status of commercialized biotech/GM crops in 2018. China Biotechnology, 39 (8), 1-6.
ISAAA. Global Status of Commercialized Biotech/GM Crops in 2019: Biotech Crops Drive Socio-Economic Development and Sustainable Environment in the New Frontier. ISAAA Brief No. 55, 2020.
Kaiser, U., Kluth, C., & Märländer, B. (2010). Variety-specific Epidemiology of Cercospora beticola Sacc. and Consequences for Threshold-based Timing of Fungicide Application in Sugar Beet. Journal of Phytopathology, 158 (4), 296–306. http://dx.doi.org/10.1111/j.1439-0434.2009.01618.x.
Kmoch, M., Šafránková, I., Holková, L., Polišenská, I., Krédl, Z., & Pokorný, R. (2012). Fungi of the Fusarium genus in the grains of conventional hybrids and transgenic Bt-hybrids of maize (Zea mays L,) in the Czech Republic. Acta Universitatis Agriculturae et Silviculturae Mendelianae Brunensis, 60 (5), 115-124. http://dx.doi.org/10.11118/actaun201260050115.
Krenchinski, F. H., Albrecht, L. P., Albrecht, A. J. P., Cesco, V. J. S., Rodrigues, D. M., Portz, R. L., & Zobiole, L. H. S. (2017). Glyphosate affects chlorophyll, photosynthesis and water use of four Intacta RR2 soybean cultivars. Acta Physiologiae Plantarum, 39, 63. http://dx.doi.org/10.1590/1808-1657000732017.
Lazebnik, J., Arpaia, S., Baldacchino, F., Banzato, P., Moliterni, S., Vossen, J. H., van de Zande, E. M., & van Loon, J. J. A. (2017). Effects of a genetically modified potato on a non-target aphid are outweighed by cultivar diferences. Journal of Pest Science, 90, 855. http://dx.doi.org/10.1007/s10340-017-0831-6.
Liu, W., Zhang, Z., Liu, X., & Jin, W. (2020). iTRAQ-based quantitative proteomic analysis of two transgenic soybean lines and the corresponding non-genetically modified isogenic variety. The Journal of Biochemistry, 167 (1), 67-78. https://dx.doi.org/10.1093/jb/mvz081.
Mallowa, S. O., Esker, P. D., Paul, P. A., Bradley, C. A., Chapara, V. R., Conley, S. P., & Robertson, A. E. (2015). Effect of maize hybrid and foliar fungicides on yield under low foliar disease severity conditions. Phytopathology, 105, 10801089. http://dx.doi.org/10.1094/PHYTO-08-14-0210-R.
Marcuzzo, L. L., Duarte, T. S. Fernandes, J. M. C., Hilleshein, P. C., & Scheidt, B. T. (2015). Progresso temporal da cercosporiose da beterraba em diferentes genótipos e épocas de semeadura na primavera. Summa Phytopathology, 41 (3), 219-223. http://dx.doi.org/10.1590/0100-5405/1938.
Mueller, D. S., Wise, K. A., Sisson, A. J., Allen, T. W., Bergstrom, G. C., Bosley, D. B., Bradley, C. A., Broders, K. D., Byamukama, E., & Chilvers, M. I. (2016). Corn yield loss estimates due to diseases in the United States and Ontario, Canada from 2012 to 2015. Plant Health Progress Journal, 17, 211-222. https://dx..doi.org/10.1094/PHP-RS-16-0030.
Munkvold G. P., Hellmich, R. L., & Showers, W. B. (1997). Reduced fusarium ear rot and symptomless infection in kernels of maize fenetically engineered for European corn borer resistence. Phytopathology, 87, 1071–1077. http://dx.doi.org/10.1094/PHYTO.1997.87.10.1071.
Munkvold, G. P., & Desjardins, A. E. (1997). Fumonisins in maize: Can we reduce their occurence? Plant Disease, 81, 556–565. https://dx.doi.org/10.1094/PDIS.1997.81.6.556.
Munkvold, G. P., & Hellmich, R. L. (1999). Comparison of fumonisin concentrations in kernels of transgenic Bt maize hybrids and non-transgenic hybrids. Plant Disease, 83, 130–138. http://dx.doi.org/10.1094/PDIS.1999.83.2.130.
Nwanosike, M. R. O., Mabagala, R. B., & Kusolwa, P. M. (2013). Effect of Northern Leaf Blight (Exserohilum turcicum) Severity on Yield of Maize (Zea Mays L.) in Morogoro, Tanzania. International Journal of Science and Research., 4, 466-474. SUB157735.
O’Keeffe, K. R., Carbone, I., Jones, C. D., & Mitchell, C. E. (2017). Plastic potential: how the phenotypes and adaptations of pathogens are influenced by microbial interactions within plants. Current Opinion Plant Biology, 38, 78–83. http://dx.doi.org/10.1016/j.pbi.2017.04.014.
Ogliari, J. B (2018). Presença do milho geneticamente modificado em um microcentro de diversidade, no sul do Brasil. In Del Cura, F. (Ed.), Cuaderno de la Biored Iberoamérica, Cuaderno 6 (pp. 30-45). Venezuela: Universidad Politécnica Territorial de Mérida.
Ogliari, J. B., Guimarães, M. A., & Camargo, L. E. A. (2007). Chromosomal locations of the maize (Zea mays L.) HtP and rt genes that confer resistance to Exserohilum turcicum. Genet. Mol. Biol., 30, 630–634. http://dx.doi.org/10.1590/S1415-47572007000400021.
Ogliari, J. B., Guimarães, M. A., Geraldi, I. O., & Camargo, L. E. A. (2005). New resistance genes in the Zea mays L. - Exserohilum tucicum pathosystem. Genetic Molecular Biology, 28, 435-439. http://dx.doi.org/10.1590/S141547572005000300017.
Owen, M. D. K., Beckie, H. J., Leeson, J. Y., Norsworthy, J. K., & Steckel, L. E. (2015). Integrated pest management and weed management in the United States and Canada. Pest Management Science, 71, 357–376. http://dx.doi.org/10.1002/ps.3928.
Padgette, S. R., Nida, D. L., Biest, N. A., Bailey, M. R., & Zobel, J. F. (1993). Glyphosate tolerant soybeans in the US in 1992: field test, processing studies, and analytical evaluation. Monsanto Study, 92, 30–32.
Pereira Filho, I. A., & Borghi, E. (2020). Sementes de milho: nova safra, novas cultivares e continua a dominância dos transgênicos. Sete Lagoas, Minas Gerais: Embrapa Milho e Sorgo.
Prado, W. S., Estevão, W. L., Maeda, A. K. M., Carlesso, A., Gonçalves, M. C., & Davide, L. M. C. (2016). Agronomic performance of transgenic and isogenic corn hybrids in the state of Mato Grosso do Sul. Revista Ceres, 63 (6), 796-806. http://dx.doi.org/10.1590/S0100-204X2017000700004.
Prochazkova, D., Sairam, R. K., Srivastava, G. C., & Singh, D.V. (2001). Oxidative stress and antioxidant activity as the basis of senescence in maize leaves. Plant Science, 161, 765–771. https://dx.doi.org/10.1016/S0168-9452(01)00462-9.
R Core Team. (2017). R: A language and environment for statistical computing. Vienna, Austria: R Foundation for Statistical Computing,
Ramathani, I., Biruma, M., Martin, T., Dixelius, C., & Okori, P. (2014). Disease severity, incidence and races of Setosphaeria turcica on sorghum in Uganda. European Journal of Plant Pathology, 131, 383-392. http://dx.doi.org/10.1007/s10658-0119815-1.
Reddy, T. R., Reddy, P. N., & Reddy, R. R. (2014). Turcicum Leaf Blight Incited by Exserohilum turcicum. International Journal of Applied Biology and Pharmaceutical Technology, 5 (1), 54-59. http://dx.doi.org/10.1007/s41348-016-0054-8.
ROLAS - Rede Oficial de Análise de Solo e de Tecido Vegetal. (2004). Manual de adubação e calagem para os estados do Rio Grande do Sul e Santa Catarina. 20. ed. Porto Alegre-RS: Sociedade Brasileira de Ciência do Solo.
Severns, P. M., Estep, L. K., Sackett, K. E., & Mundt, C. C. (2014). Degree of host susceptibility in the initial disease outbreak influences subsequent epidemic spread. Journal of Applied Ecology, 51, 1622–1630. http://dx.doi.org/10.1111/1365-2664.12326.
Silva, K. J., Armas, R. D., Soares, C. R. F. S., & Ogliari, J. B. (2016a). Communities of endophytic microorganisms in different growth stages in local variety, and transgenic and conventional isogenic hybrids of maize. World Journal of Microbiology and Biotechnology, 32, 189. http://dx.doi.org/10.1007/s11274-016-2149-6.
Silva, N. C. A., Vidal, R., Costa, F. M., Vaio, M., & Ogliari, J. B. (2015). Presence of Zea luxurians (Durieu and Ascherson) Bird in southern Brazil: implications for the conservation of wild relatives of maize. PloS ONE, 10 (10), e0139034. http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0139034.
Silva, N. C. A., Vidal, R., & Ogliari, J. B. (2016b). New popcorn races in a diversity microcenter of Zea mays L. in the far west of Santa Catarina, southern Brazil. Genetic Resources and Crop Evolution, 64 (6), 1191-1204. http://dx.doi.org/10.1007/s10722-016-0429-5.
Smith, J. L., Lepping, M. D., Rule, D. M., Farhan, Y., & Schaafsma, A. W. (2017). Evidence for Field-Evolved Resistance of Striacosta albicosta (Lepidoptera: Noctuidae) to Cry1F Bacillus thuringiensis Protein and Transgenic Corn Hybrids in Ontario, Canada. Journal of Economic Entomology, 110 (5), 2217–2228. https://dx.doi.org/10.1093/jee/tox228.
Thomas, W. E., Pline-Srnic, W. A., Thomas, J. F., Edmisten, K. L., Wells, R., & Wilcut, J. W. (2004). Glyphosate negatively affects pollen viability but not pollination and seed set in glyphosate resistant corn. Weed Science, 52 (4), 725-734. http://dx.doi.org/10.1614/WS-03-134R.
TIBCO Statistica 13.3. (2017). Tibco Software Inc. 3307. Califórnia, USA: Hillview Avenue Palo Alto. https://docs.tibco.com/products/tibco-statistica-13-3-0.
Vandenkoornhuyse, P., Quaiser, A., Duhamel, M., Le Van, A., & Dufresne, A. (2015). The importance of the microbiome of the plant holobiont. New Phytologist, 206, 1196–1206. http://dx.doi.org/10.1111/nph.13312.
Wang, H., Xiao, Z. X., Wang, F. G., Xiao, Y. N., Zhao, J. R. R., Zheng, Y. L., & Qiu, F. Z. (2012). Mapping of HtNB, a gene conferring non lesion resistance before heading to Exserohilum turcicum (Pass.), in a maize inbred line derived from the Indonesian variety Bramadi. Genetics and Molecular Research, 11, 2523-2533. http://dx.doi.org/10.4238/2012.
Wang, X., Zhang, X., Yang, J., & Wang, Z. (2018). Effect on transcriptome and metabolome of stacked transgenic maize containing insecticidal cry and glyphosate tolerance epsps genes. The Plant Journal, 93, 1007–1016. http://dx.doi.org/10.1111/tpj.13825.
Wise, K., & Mueller, D. (2011). Are fungicides no longer just for fungi? An analysis of foliar fungicide use in corn. APSnet feature article. doi:10.1094/APSnetFeature-2011-0531.
Zhang, X. L., Si, B. W., Fan, C. M., Li, H. J., & Wang, X. M. (2014). Proteomics identification of differentially expressed leaf proteins in response to Setosphaeria turcica infection in resistant maize. Journal of Integrative Agriculture, 13, 789–803. http://dx.doi.org/10.1016/S2095-3119(13)60513-4.
Zobiole, L. H. S., Bonini, E. A., de Oliveira Jr., R. S., Kremer, R. J., & Ferrarese-Filho, O. (2010b). Glyphosate affects lignin content and amino acid production in glyphosate-resistant soybean. Acta Physiologiae Plantarum, 32 (5), 831-837. http://dx.doi.org/10.1007/s11738-010-0467-0.
Zobiole, L. H. S., de Oliveira Jr., R. S., Kremer, R. J., Constantin, J., Bonato, C. M., & Muniz, A. S. (2010c). Water use efficiency and photosynthesis of glyphosate-resistant soybean as affected by glyphosate. Pesticide Biochemistry and Physiology, 97 (3), 182-193. https://dx.doi.org/10.1016/j.pestbp.2010.01.004.
Zobiole, L. H. S., Oliveira, R. S., Kremer, R. J., Constantin, J., Yamada, T., Castro, C., Oliveira, F. A., & Oliveira, A. (2010a). Effect of glyphosate on symbiotic N2 fixation and nickel concentration in glyphosateresistant soybeans. Applied Soil Ecology, 44 (2), 176-180. http://dx.doi.org/10.1016/j.apsoil.2009.12.003.
Downloads
Publicado
Como Citar
Edição
Seção
Licença
Copyright (c) 2022 Wagner Bastos dos Santos Oliveira ; Juliana Bernardi Ogliari; Rosenilda de Souza; Rose Mari Seledes
Este trabalho está licenciado sob uma licença Creative Commons Attribution 4.0 International License.
Autores que publicam nesta revista concordam com os seguintes termos:
1) Autores mantém os direitos autorais e concedem à revista o direito de primeira publicação, com o trabalho simultaneamente licenciado sob a Licença Creative Commons Attribution que permite o compartilhamento do trabalho com reconhecimento da autoria e publicação inicial nesta revista.
2) Autores têm autorização para assumir contratos adicionais separadamente, para distribuição não-exclusiva da versão do trabalho publicada nesta revista (ex.: publicar em repositório institucional ou como capítulo de livro), com reconhecimento de autoria e publicação inicial nesta revista.
3) Autores têm permissão e são estimulados a publicar e distribuir seu trabalho online (ex.: em repositórios institucionais ou na sua página pessoal) a qualquer ponto antes ou durante o processo editorial, já que isso pode gerar alterações produtivas, bem como aumentar o impacto e a citação do trabalho publicado.
