Scenario of prevalence and socio-environmental conditions associated with soil-transmitted helminth infections in Brazil: An integrative review study
DOI:
https://doi.org/10.33448/rsd-v10i5.15000Keywords:
Helminths; Ascaris lumbricoides; Trichuris trichiura; Hookworms.Abstract
The objective was to know the prevalence and socio-environmental conditions of the Brazilian population affected by soil-transmitted helminth infections in the last ten years. Exploratory and descriptive study of integrative literature review with time frame from 2010-2020. Search performed in four open access databases. Descriptive statistics used for calculations of prevalence of soil-transmitted helminth and socio-environmental data. A total of 841,107 human samples were included in the 55 studies eligible for this review. The combined prevalence of soil-transmitted helminth in the country was 19%. Ascaris lumbricoides (68%) was the most prevalent, followed by hookworms (24%) and Trichuris trichiura (8%). High prevalence was observed in the Midwest (22%), Northeast (19%) and North (14%). Poor sanitation, inadequate hygiene habits and low income were the factors associated with soil-transmitted helminth infections most reported in the studies. Soil-transmitted helminth infections are still prevalent in the country although it has dropped slightly in the past five years. As with the global trend, Ascaris lumbricoides was the most prevalent soil-transmitted helminth. Among the main factors associated with infections, poor sanitation, inadequate hygiene habits and low income stand out. We hope that the results of this review will serve as a contribution to public policies and regional administrations with programs to raise awareness among the population about prevention and care not to spread the infection, in addition to investments in infrastructure in the garbage collection sector, sewage system, water treatment and expand the mass administration of antiparasitic treatments in Brazil.
References
Aguiar-Santos, A. M., Medeiros, Z., Bonfim, C., Rocha, A. C., Brandão, E., Miranda, T., et al. (2013). Epidemiological assessment of neglected diseases in children: lymphatic filiriasis and soil-transmitted helminthiasis. Journal of Pediatrics, 89, 250-5.
Alencar, B. T., Zanetti, A. S., Vilella, S. H., Araújo, M. S. M., Silva, L. N. L. Alencar, R. T., Espinosa, A. O., & Malheiros, A. F. (2020). Fatores socioambientais e prevalência de enteroparasitas em pacientes em hemodiálise no pantanal mato-grossense, Brasil. Research, Society and Development, 9, e5109108738.
Almeida, P. H. A., Santana, P. C. S., & Silva, A. V. (2012). Prevalência de protozoários e helmintos entéricos em residentes de São Cristóvão, Feira de Santana, Bahia, Brasil. Arquivos de Ciências da Saúde UNIPAR, 16, 61-66.
Almeida, M., Monteiro, K., Bacelar, P. et al. (2020). Interactions between malnutrition, soil-transmitted helminthiasis and poverty among children living in periurban communities in Maranhao State, Northeastern Brazil. Journal of the São Paulo Institute of Tropical Medicine, 62(73), 1-9.
Andrade, R. S., Albuquerque, W. A., Miranda, F. S., Marques, B. C., Mota, L. H. S., Santos, R. S., Silva, I. M. M., & Amor, A. M. (2018). Presence of enteroparasites in the environment and the resident population in a rural community in Santo Antonio de Jesus in the reconcavo da Bahia, Brazil. Revista de Patologia Tropical, 47, 31-45.
Antunes, R., Souza, A., Xavier, E. et al. (2020). Intestinal parasites: prevalence and epidemiological aspects in homeless people. Original Article RBAC, 52, 87-92.
Assis, E. M., Oliveira, R. C., Moreira, L. E., Pena, J. L., Rodrigues, L. C., & Machado-Coelho, G. L. L. (2013). Prevalência de parasitos intestinais na comunidade indígena Maxakali, Minas Gerais, Brasil, 2009. Cadernos de Saúde Pública, 29, 681-690.
Banhos, E. F., Rocha, J. A. M., Pimentel, M. L., Batista, E. T. M., & Silva, L. M. (2017). Prevalence and risk factors for intestinal parasite infections in schoolchildren, in the city of Santarém, Pará state, Brazil. Arquivos Brasileiros de Ciências da Saúde, 42, 137-142.
Barbosa, V. S., Araújo, K. C., Neto, O. B. L., & Barbosa, C. S. (2012). Spatial distribution of schistosomiasis and geohelminthiasis cases in the rural areas of Pernambuco, Brazil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, 45(5),633-638.
Barbosa, C. V., Barreto, M. M., Andrade, R. J., Sodré, F., d’Avila-Levy, C. M., Peralta, J. M., Igreja, R. P., Macedo, H. W., & Santos, H. L. C. (2018). Intestinal parasite infections in a rural community of Rio de Janeiro (Brazil): Prevalence and genetic diversity of Blastocystis subtypes. PLoS One, 13, e0193860.
Belloto, M. V. T., Junior, J. E. S., Macedo, E. A., Ponce, A., Galisteu, K. J., Castro, E., Tauyr, L. V., Rossit, A. R. B., & Machado, R. L. D. (2011). Enteroparasitoses numa população de escolares da rede pública de ensino do município de Mirassol, São Paulo, Brasil. Revista Pan-Amazonica de Saúde, 2, 37-44.
Biolchi, L. C., Collet, M. L., Dallanora, F. J., D’Agostini, F. M., Nardi, G. M., Muller, G. A., & Wagner, G. (2015). Enteroparaistes and commensals in students aged 7 to 14 years in rural and urban áreas of Campos Novos, west of Santa Catarina, Brazil. Revista de Patologia Tropical, 44, 337-342.
Bragagnoli, G. & Silva, M. T. N (2014). Ascaris lumbricoides infection and parasite load are associated with asthma in children. Journal Infectious Developing Coutries, 8(7), 891-897.
Branco, N., Leal, D. A. G., & Franco, R. M. B. (2012). A parasitological survey of natural water springs and inhabitants of a tourist city in southeastern Brazil. Vector-borne and Zoonotic Diseases, 12, 410-417.
Brandelli, C. L. C., De Carli, G. A., Macedo, A. J., & Tasca, T. (2012). Intestinal parasitism and socio-environmental factors among Mbyá-guarani indians, Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brazil. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, 54(3),119-122.
Brasil. Ministério da Saúde. (2018). Secretaria de Vigilância em Saúde. Departamento de Vigilância das Doenças Transmissíveis. Guia Prático para o Controle das Geo-helmintíases. Brasília/DF: Ministério da Saúde, 2018, 33 p.
Brasil. Ministério do Desenvolvimento Regional. (2019). Secretaria Nacional de Saneamento Ambiental – SNSA. Sistema Nacional de Informações sobre Saneamento - SNIS: diagnóstico dos serviços de água e esgotos – 2019. Brasília: SNSA/MCIDADES, 2019. http://www.snis.gov.br/diagnostico-anual-agua-e-esgotos/diagnostico-dos-servicos-de-agua-e-esgotos-2019.
Brooker, S., Clements, A. C. A., & Bundy, D. A. P. (2006). Global epidemiology, ecology and control of soil-transmitted helminth infections. Advances in Parasitology, 62, 221-261.
Brooker, S., Hotez, P. J., & Bundy, D. A. (2008). Hookworm-related anaemia among pregnant women: a systematic review. PLoS neglected tropical diseases, 2(9), e291.
Casavechia, M., Lonardoni, M., & Venazzi, E. et al. (2016). Prevalence and predictors associated with intestinal infections by protozoa and helminths in southern Brazil. Parasitology Research, 115(6), 2321-2329.
Chammartin, F., Scholte, R. G. C., Guimarães, L. H., Tanner, M., Utzinger, J., & Vounatsou, P. (2013). Soil-transmitted helminth infection in South America: a systematic review and geostatistical meta-analysis. Lancet Infectious Diseases, 13, 507-518.
Chaves, M., Dantas, S., Silva, A. et al. (2020). Avaliação de variáveis sociodemográficas e da qualidade de vida de portadores de helmintiases intestinais em um hospital universitário. Revista Interdisciplinar de estudos em Saúde da UNIARP, 9, 145-161.
Couto, L. D., Tibiric, S. H. C., Pinheiro, I. O., Mitterofhe, A., Lima, A. C., Castro, M. F., Gonçalves, M., Silva, M. R., Guimarães, R. J. P. S., Rosa, F. M., & Coimbra, E. S. (2014). Neglected tropical diseases: prevalence and risk factors for schistosomiasis and soil-transmitted helminthiasis in a region of Minas Gerais State, Brazil. Transactions of the Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene, 108, 363–371.
Damázio, S. M., Lima, M. S., Soares, A. R., & Souza, M. A. A. (2013). Intestinal parasites in a quilombola community of the northern state of Espírito Santo, Brazil. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, 55, 179-183.
Damázio, S. M., Soares, A. R., & Souza, M. A. A. (2016). Perfil parasitológico de escolares da localidade de Santa Maria, zona rural do município de São Mateus/ES, Brasil. Revista de Atenção Primária a Saúde, 19, 261-267.
Eustachio, P. F. P., Avelar, L. A., Dias, J. V. L., Queiroz, D. R. M., Murta, N. M. G., Oliveira, G. H. B., Cambraia, R. P., Pires, H. H. R., & Martins, H. R. (2019). Parasitismo intestinal y contaminación ambiental con helmintos y protozoários en una comunidade quilombola del sudeste de Brasil. Revista Cubana de Medicina Tropical, 71, 1-13.
Faria, C. P., Zanini, G. M., Dias, G. S., Silva, S., Freitas, M. B., Almendra, R., Santana, P., & Sousa, M. C. (2017). Geospatial distribution of intestinal parasitic infections in Rio de Janeiro (Brazil) and its association with social determinats. PLoS Neglected Tropical Diseases, 11, e0005445.
Fernandes, N. S., Guimarães, H. R., Amorim, A. C. S., Brito, V. M., Borges, E. P., Reis, M. B., Trindade, R. A., & Melo, A. C. F. L. (2014). Ocorrência de enteroparasitoses em manipuladores de alimentos de restaurantes em Parnaíba, Piauí-Brasil. Revista de Patologia Tropical, 43, 459-469.
Ferraz, R. R. N., Barnabé, A. S., Porcy, C., D’Eça Junior, A., Feitosa, T., & Figueiredo, P. M. (2014). Parasitoses intestinais e baixos índices de Gini em Macapá (AP) e Timon (MA), Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva, 22, 173-176.
Ferreira, M. U. (2017). Parasitologia contemporânea. Guanabara Koogan.
Fonseca, E., Teixeira, M., Barreto, M. et al. (2010). Prevalência e fatores associados às geo-helmintíases em crianças residentes em municípios com baixo IDH no Norte e Nordeste brasileiros. Caderno de Saúde Pública, 26(1), 143-152.
Fonseca, R. E. P., & Barbosa, M. C. R., & Ferreira, B. R. (2017). High prevalence of enteroparasites in children from Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil. Revista Brasileira de Enfermagem, 70, 566-571.
Gyorkos, T. W., & Gilbert, N. L. (2014). Blood drain: soil-transmitted helminths and anemia in pregnant women. PLoS neglected tropical diseases, 8(7), e2912.
Hailegebriel, T., Nibret, E., & Munshea, A. (2020). Prevalence of Soil-Transmitted Helminth Infection Among School-Aged Children of Ethiopia: A Systematic Review and Meta-Analysis. Infectious Diseases: Research and Treatment, 13, 1–14.
Iasbik, A. F., Pinto, P. S. A., Guimarães-Peixoto, R. P. M., Santos, T. O., Fernandes, F. M., Silva, L. F., Silva, A. R., Vieira, S. E., & Araújo, J. V. (2018). Prevalence and transmission of intestinal parasitosis in human beings from zona da mata, Minas Gerais, Brazil. Bioscience Journal, 34, 802-809.
Ignacio, C., Silva, M., Handam, N. e al. (2017). Socioenvironmental conditions and intestinal parasitic infections in Brazilian urban slums: a cross-sectional study. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, 59, e56.
Jeske, S., Bianchi, T. F., Moura, M. Q., Baccega, B., Pinto, N. B., Berne, M. E. A., & Villela, M. M. (2018). Intestinal parasites in cancer patients in the South of Brazil. Brazilian Journal of Biology, 78, 574-578.
Karshima, S. N. Prevalence and distribution of soil-transmitted helminth infec- tions in Nigerian children: a systematic review and meta-analysis. Infect Dis Poverty, 7, 69.
Malheiros, A. F., Delgado, P. M., Lemos, L. S., & Shaw, J. J. (2014). Infection by hookworms in indigenous of a remote region from the legal amazon, brazil. Neotropical Helminthology, 8(2), 403-410.
Mata-Santos, T., Gatti, F. A., Mascarenhas, C. S., Martins, L. H., Mata-Santos, H. A., Fenalti, J. M., Netto, I. C. O., Mendoza-Sassi, R. A., & Scaini, C. J. (2013). Prevalence of enteroparasites in children atended at basic health unities in a Brazilian southern city. Revista do Instituto Adolfo Lutz, 72, 175-178.
Mortean, E. C. M., Falavigna, D. L. M., Janeiro, V., Falavigna-Guilherme, A. L., & Gomes, M. L. (2012). Low intestinal parasites as an health indicator in a municipality of southern Brazil with intesnive agricultural mechanization. Revista de Saúde e Biologia, 7, 23-29.
Moura, R. G. F., Ramos, E. L. P., Colombo, M. S., Aidar, F. L. M., Hernández, C. G., Silva, M. B. O., & Oliveira, K. R. (2017). Prevalence of intestinal parasites in child daycare centers: epidemiological significance. Revista de Patologia Tropical, 46, 75-84.
Nagel, A. S., Baccega, B., Hernandes, J. C., Santos, C. V., Gallo, M. C., Quevedo, P. S., & Villela, M. M. (2017). Intestinal parasite prevalence in shoolchildren from northwestern Rio Grande do Sul state, Brazil. Revista de Patologia Tropical, 46, 277-286.
Neres-Norberg, A., Guerra-Sanches, F., Moreira-Norberg, P. R. B., Madeira-Oliveira, J. T., Santa-Helena, A. A., & Serra-Freire, N. M. (2014). Enteroparasitismo en indígenas Terena em el Estado de Mato Grosso do Sul, Brasil. Revista de Salud Publica, 16, 859-870.
Neves, D., Melo, A., Linardi, P. et al. (2016). Parasitologia Humana. (13a ed.), Antheneu, 616 p.
Oishi, C. Y., Klisiowicz, D. R., Seguí, R., Köster, P. C., Carmena, D., Toledo, R., Esteban, J. G., Muñoz-Antoli, C. (2019). Reduced prevalence of soil-transmitted helminths and high frequency of protozoan infections in the surrounding urban area of Curitiba, Paraná, Brazil. Parasite Epidemiology and Control, 7, e00115.
Oliveira, C. L. M., Ferreira, W. A., Vasquez, F. G., Barbosa, M. G. V. (2010). Parasitoses intestinais e fatores socioambientais de uma população da área periurbana de Manaus – AM. Revista Brasileira em Promoção da Saúde, 23, 307-315.
Ostan, I., Kilimcioglu, A. A., Girginkardesler, N., Ozyurt, B. C., Limoncu, M. E., Ok, U. Z. (2007). Health inequities: lower socio-economic conditions and higher incidences of intestinal parasites. BMC Public Health. 7(342), 8.
Pabalan, N., Singian, E., Tabangay, L., Jarjanazi, H., Boivin, M. J., Ezeamama, A. E. (2018). Soil-transmitted helminth infection, loss of education and cognitive impairment in school-aged children: a systematic review and meta-analysis. PLoS Neglector Tropical Disease, 12, e0005523.
Pereira, I. G. S., Rodrigues, C. S., Gurgel-Gonçalves, R., Machado, E. R. (2015). Frequency of intestinal parsites and commensals in Street waste pickers from two cooperatives in the Brazilian Federal district. Revista de Patologia Tropical, 44, 432-440.
Periago, M. V., Diniz, R. C., Pinto, S. A., et al. (2015). The right tool for the job: detection of soil-transmitted helminths in areas co-endemic for other helminths. PLoS Neglector Tropical Disease, 9, e0003967.
Reis, L. B., Santos, R. S., Mota, L. H. S., Jesus, J. S. A., Oliveira, J. M. O., Andrade, R. S., Santos, G. A., Amor, A. L. M. (2019). Enteroparasites, demographic profile, socioeconomic status and education level in the rural population of the recôncavo of Bahia, Brazil. Revista de Patologia Tropical, 48(4), 197-210.
Rey, L. et al. (2018). Bases da parasitologia médica. (3a ed.), Guanabara: Anthares.
Rollemberg, C. V. V., Santos, C. M. B., Silva, M. M. B. L., Souza, A. M. B., Silva, Â. M., Almeida, J.A. P., Almeida, R. P., & Jesus, A. R. (2011). Aspectos epidemiológicos e distribuição geográfica da esquistossomose e geo-helmintos, no Estado de Sergipe, de acordo com os dados do Programa de Controle da Esquistossomose. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, 44(1), 91-96.
Rollemberg, C. V. V., Silva, M. M. B. L., Rollemberg, K. C., Amorim, F. R., Lessa, N. M. N., Santos, M. D. S., Souza, A. M. B., Melo, E. V., Almeida, R. P., Silva, A. M., Werneck, G. L., Santos, M. A., Almeida, J. A. P., & Jesus, A. R. (2015). Predicting frequency distribution and influence of sociodemographic and behavioral risk factors of Schistosoma mansoni infection and analysis of co-infection with intestinal parasites. Geospatial Health, 10, 13-19.
Santos, F. L. N., Souza, A. M. G. C., & Soares, N. M. (2013a). Hookworm and threadworm infections and their association with hemoglobin and eosinophil concentrations in residents of Salvador-Bahia, Brazil. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, 55(4), 233-238.
Santos, H. L. C., Martins, L. A. F., Peralta, R. H. S., Peralta, J. M., & Macedo, H. W. (2013b). Frequency of amoebiasis and other intestinal parasitosis in a settlement in Ilhéus city, state of Bahia, Brazil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, 47, 11-14.
Seguí, R., Muñoz-Antoli C., Klisiowicz, D. R., Oishi, C. Y., Köster, P. C., Lucio, A., Hernández-de-Mingo, M., Puente, P., Toledo, R., Esteban, J. G., & Carmena, D. (2018). Prevalence of intestinal parasites, with emphasis on the molecular epidemiology of Giardia duodenalis and Blastocystis sp., in the Paranaguá Bay, Brazil: a community survey. Parasites & Vectors, 11, 490.
Seixas, M. T. L., Souza, J. N., Souza, R. P., Teixeira, M. C. A., & Soares, N. M. (2011). Avaliação da frequência de parasitos intestinais e do estado nutricional em escolares de uma área periurbana de salvador, Bahia, Brasil. Revista de Patologia Tropical, 40, 304-314.
Silva, L. P. & Silva, R. M. G. (2010). Ocorrência de enteroparasitos em centros de educação infantil no município de Patos de Minas, MG, Brasil. Biocience Journal, 26, 147-151.
Silva, F. S., Paulo, A. D. C., Braga, C. M. M., Almeida, R. J., & Galvão, V. P. (2010). Frequência de parasitos intestinais no município de Chapadinha, Maranhão, Brasil. Revista de Patologia Tropical, 39, 63-68.
Silva, J. C., Furtado, L. F. V., Ferro, T. C., B., Carvalho, K., Borges, E. P., & Melo, A. C. F. L. (2011). Parasitismo por Ascaris lumbricoides e seus aspectos epidemiológicos em crianças do Estado do Maranhão. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, 44(1), 100-102.
Silva, E. F., Silva, V. B. C., & Freitas, F. L. C. (2012). Parasitoses intestinais em crianças residentes na comunidade ribeirinha São Francisco do Laranjal, município de Coari, estado do Amazonas, Brasil. Revista de Patologia Tropical, 41, 97-101.
Silva, J. S. H., Silva, D. J., Shaw, J. J., & Malheiros, A. F. (2018a). Prevalência de enteroparasitos em moradores da cidade de Cáceres/MT. Revista Ibero Americana de Ciências Ambientais, 9, 154-164.
Silva, P., Maciel, L., Castro, L. et al. (2018b). Enteroparasites in Riverside Settlements in the Pantanal Wetlands Ecosystem. Journal of Parasitology Research, e6839745, 1-5.
Silva, R. S. B., Malheiros, A. F., Santos, D. P., Shaw, J. J., Araújo, M. S. M., Moraes, M. F. A., & Campos, W. N. L. (2019). Estudo de parasitoses intestinais em moradores de Corumbá, Mato Grosso do Sul, Brasil. Revista Ibero Americana de Ciências Ambientais, 10, 109- 128.
Silva, J., & Rocha, T. (2019). Frequency of helminths according to the data of the program of control of schistosomiasis in the municipality of Xexéu, Pernambuco. Journal Health Biological Sciences,7(3), 253-257.
Silver, Z. A., Kaliappan, S. P., Samuel, P., et al. (2018). Geographical distribution of soil- transmitted helminths and the effects of community type in South Asia and South East Asia - a systematic review. PLoS Neglector Tropical Disease, 12, e0006153.
Soares, C. B. et al. (2014). Revisão integrativa: conceitos e métodos utilizados na enfermagem. Revista da escola de enfermagem da USP, 48(2), 335-345.
Stoltzfus, R. J., Kvalsvig, J. D., Chwaya, H. M., Montresor, A., Albonico, M., Tielsch, J. M., et al. (2001). Effects of iron supplementation and anthelmintic treatment on motor and language development of preschool children in Zanzibar: double blind, placebo controlled study. British Medical Journal (Clinical research edition), 323(7326), 1389– 93.
Valverde, J. G., Gomes-Slva, A., Moreira, C. J. C., Souza, D. L., Jaeger, L. H., Martins, P. P., Meneses, V. F., Boia, M. N., & Carvalho-Costa, F. A. (2011). Prevalence and epidemiology of intestinal parasitism, as revealed by three distinct techniques in an endemic area in the Brazilian Amazon. Annals of Tropical Medicine e Parasitology, 105, 413-424.
Visser, S., Giatti, L. L., Carvalho, R. A. C., & Guerreiro, J. C. H. (2011). Estudo da associação entre fatores socioambientais e prevalência de parasitose intestinal em área periférica da cidade de Manaus (AM, Brasil). Ciência & Saúde Coletiva, 16(8), 3481-3492.
Weatherhead, J., Hotez, P., & Mejia, R. (2017). The global state of helminth control and elimination in children. Pediatric Clinics of North America Journal, 64, 867-77.
Whittemore, R. & Knafl, K. (2005). The integrative review: updated methodology. Journal of Advanced Nursing, 52(5), 546-53.
WHO - Word Health Organzation. (1994). Bench aids for the diagnosis of intestinal parasites. Geneva, Switzerland: World Health Organzation.
WHO - Word Health Organzation. (2012). Soil-transmitted helminthiases: eliminating soiltransmitted helminthiases as a public health problem in children: progress report 2001-2010 and strategic plan 2011–2020. Geneva, Switzerland: World Health Organzation.
WHO - Word Health Organzation. (2013). Assessing the Efficacy of Anthelminthic Drugs against Schistosomiasis and Soil-Transmitted Helminthiases. Geneva, Switzerland: World Health Organzation.
WHO - Word Health Organzation. (2020). Soil-transmitted helminth infections. https://www.who.int/newsroom/fact-sheets/detail/soil-transmitted-helminth-infections.
Downloads
Published
How to Cite
Issue
Section
License
Copyright (c) 2021 Marilene Aparecida Moreira; Andernice dos Santos Zanetti; Lucas França de Barros; Luandra Abny Moreira da Cruz; Antonio Francisco Malheiros
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.
Authors who publish with this journal agree to the following terms:
1) Authors retain copyright and grant the journal right of first publication with the work simultaneously licensed under a Creative Commons Attribution License that allows others to share the work with an acknowledgement of the work's authorship and initial publication in this journal.
2) Authors are able to enter into separate, additional contractual arrangements for the non-exclusive distribution of the journal's published version of the work (e.g., post it to an institutional repository or publish it in a book), with an acknowledgement of its initial publication in this journal.
3) Authors are permitted and encouraged to post their work online (e.g., in institutional repositories or on their website) prior to and during the submission process, as it can lead to productive exchanges, as well as earlier and greater citation of published work.
