Prospecção de enzimas ligninolíticas produzidas por Ganoderma lucidum em resíduos sólidos da Amazônia

Autores

DOI:

https://doi.org/10.33448/rsd-v11i14.36257

Palavras-chave:

Oxidative enzymes; Solid fermentation; Agro-industrial residues.

Resumo

Os fungos da podridão branca possuem um dos sistemas de degradação da lignina oxidativa mais eficientes, e apresentam um complexo enzimático responsável pela digestão da matéria lignocelulósica. O objetivo deste trabalho foi avaliar a produção de lacase e peroxidases totais por Ganoderma lucidum, via fermentação em estado sólido, utilizando sementes de açaí e serradura de marupá (Simarouba amara) não suplementadas e suplementadas com farelo de trigo, milho e arroz. G. lucidum foi inoculado em substratos preparados com resíduos e incubado a 25 ºC. Extrações enzimáticas foram realizadas nos substratos de cultura a cada 2 dias durante 30 dias. As atividades enzimáticas foram determinadas utilizando-se o sal de diamônio ABTS (2,2'-azino-bis(ácido 3-etilbenzotiazolina-6-sulfônico), com a adição do cofator enzimático H2O2 para as peroxidases totais. A atividade de lacase foi mais elevada nos resíduos suplementados, com destaque para o substrato à base de açaí no 16o dia de cultivo, enquanto no marupá, a atividade máxima foi no 6o dia. No resíduo não suplementado de açaí, o pico máximo de atividade foi no 8º dia e, no marupá, não foi observado qualquer crescimento de fungos. Quanto às peroxidases totais, o G. lucidum cultivado nos substratos suplementados de açaí apresentou picos de atividade nos dias 8, 12, 16 e 28, e nos dias 6 e 12, em condições não suplementadas. Enquanto que no marupá, a atividade total da peroxidase foi observada apenas no 6o dia de cultivo. Assim, G. lucidum mostrou potencial para produzir lacases e peroxidases totais, com a suplementação de substrato induzindo a síntese dessas enzimas.

Referências

Aguiar, L. V. B., Gouvêa, P. R. S., Sales–Campos, C., & Chevreuil, L. R. (2022). Production of commercial and Amazonian strains of Pleurotus ostreatus in plant waste. Brazilian Journal of Development, 8(6): 47299–47321. https://doi.org/10.34117/bjdv8n6-299

Aguiar, L. V. B. D., Sales-Campos, C., Gouvêa, P. R. D. S., Vianez, B. F., Dias, E. S., & Chevreuil, L. R. (2021). Substrate disinfection methods on the production and nutritional composition of a wild oyster mushroom from the Amazon. Ciência e Agrotecnologia, 45:e010321. https://doi.org/10.1590/1413-7054202145010321

Amiri–Sadeghan, A., Aftabi, Y., Arvanaghi, H. R., Shokri, E., Khalili, M., Seyedrezazadeh, E., & Kuhar, F. (2022). A Review of Substrates for Solid–State Fermentation of Lingzhi or Reishi Medicinal Mushroom, Ganoderma lucidum (Agaricomycetes), for Basidiome Production and Effect on Bioactive Compounds. International Journal of Medicinal Mushrooms, 24(4):15 – 29. https://doi.org/10.1615/IntJMedMushrooms.2022043192

Agunbiade, O. J., Famutimi, O. G., Kadiri, F. A., Kolapo, O. A., & Adewale, I. O. (2021). Studies on peroxidase from Moringa oleifera Lam leaves. Heliyon, 7(1), e06032. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2021.e06032

Arora, D. S., & Sharma, R. K. (2010). Ligninolytic fungal laccases and their biotechnological applications. Applied Biochemistry and Biotechnology, 160: 1760–1788. https://doi.org/10.1007/s12010-009-8676-y

Bellettini, M. B., Fiorda, F. A, Maieves, H. A., Teixeira, G. L., Ávila, S., Hornung, P. S., Júnior, A. M., & Ribani, R. H. (2019). Factors affecting mushroom Pleurotus spp. Saudi Journal of Biological Sciences, 26(4): 633–646. https://doi.org/10.1016/j.sjbs.2016.12.005

Bhat, Z. A., Wani, A. H., War, J. M., & Bhat, M. Y. (2021). Major bioactive properties of Ganoderma polysaccharides: A review. Asian Journal of Pharmaceutical and Clinical Research, 14(3): 11–24. https://doi.org/10.22159/ajpcr.2021.v14i3.40390

Carrasco, J., Zied, D. C., Pardo, J. E., Preston, G. M., & Pardo–Giménez, A. (2018). Supplementation in mushroom crops and its impact on yield and quality. AMB Express, 8(1), 1–9. https://doi.org/10.1186/s13568-018-0678-0

Chang, S. T., & Miles, P. G. (1989). Edible mushrooms and their cultivation. CRC Press. Boca Raton, FL; EEUU. 345 pp.

Ćilerdžić, J., Stajić, M., & Vukojević, J. (2016). Degradation of wheat straw and oak sawdust by Ganoderma applanatum. International Biodeterioration & Biodegradation, 114: 39–44. https://doi.org/10.1016/j.ibiod.2016.05.024

Devi, R.; Kapoor, S.; Thakur, R.; Sharma, E.; Tiwari, R. K., & Joshi, S. J. (2022). Lignocellulolytic enzymes and bioethanol production from spent biomass of edible mushrooms using Saccharomyces cerevisiae and Pachysolen tannophilus. Biomass Conversion and Biorefinery, 1–15. https://doi.org/10.1007/s13399-022-02406-3

Economou, C. N., Diamantopoulou, P. A., & Philippoussis, A. N. (2017). Valorization of spent oyster mushroom substrate and laccase recovery through successive solid state cultivation of Pleurotus, Ganoderma, and Lentinula strains. Applied Microbiology and Biotechnology, 101: 5213–5222. https://doi.org/10.1007/s00253-017-8251-3

Floudas, D., Bentzer, J., Ahrén, D., Johansson, T., Persson, P., & Tunlid, A. (2020). Uncovering the hidden diversity of litter–decomposition mechanisms in mushroom–forming fungi. The ISME journal, 14(8): 2046–2059. https://doi.org/10.1038/s41396-020-0667-6

GBIF: The Global Biodiversity Information Facility (2021). Ganoderma P. Karst., 1881. Available from https://www.gbif.org/species/2519220/metrics. (29 September 2022)

Gauna, A., Larran, A. S., Feldman, S. R., Permingeat, H. R., & Perotti, V. E. (2021). Secretome characterization of the lignocellulose-degrading fungi Pycnoporus sanguineus and Ganoderma resinaceum growing on Panicum prionitis biomass. Mycologia, 113(5): 877–890. https://doi.org/10.1080/00275514.2021.1922249

Gurung, O. K., Budathoki, U., & Parajuli, G. (2012). Effect of different substrates on the production of Ganoderma lucidum (Curt.: Fr.) Karst. Our nature, 10(1): 191–198. https://doi.org/10.3126/on.v10i1.7781

Heinzkill, M., Bech, L., Halkier, T., Schneider, P., & Anke, T. (1998). Characterization of laccases and peroxidases from wood–rotting fungi (Family Coprinaceae). Applied and Environmental Microbiology, 64: 1601–1606. https://doi.org/10.1128/AEM.64.5.1601-1606.1998

Hu, S., Zhu, Q., Ren. A., Ge, L., He, J., Zhao, M., & He, Q. (2022). Roles of water in improved production of mycelial biomass and lignocellulose–degrading enzymes by water–supply solid–state fermentation of Ganoderma lucidum. Journal of Bioscience and Bioengineering, 21: 00288–00297. https://doi.org/10.1016/j.jbiosc.2021.10.006

Jaouadi, B., Bouacem, K., Rekik, H., Jaouadi, N. Z., Bejar, S., Annane, R., Badis, A., & Bouanane-Darenfed, A. (2019). Biotechnological properties of new microbial peroxidases for lignin and humic acid biodegradation and biodeterioration. In Euro-Mediterranean Conference for Environmental Integration (pp. 771-776). Springer, Cham. https://doi.org/10.1007/978-3-030-51210-1_121

Kumla, J., Suwannarach, N., Sujarit, K., Penkhrue, W., Kakumyan, P., Jatuwong, K., & Lumyong, S. (2020). Cultivation of mushrooms and their lignocellulolytic enzyme production through the utilization of agro–industrial waste. Molecules, 25: 2811. https://doi.org/10.3390/molecules25122811

Leite, P., Sousa, D., Fernandes, H., Ferreira, M., Costa, A. R., Filipe, D., & Salgado, J. M. (2021). Recent advances in production of lignocellulolytic enzymes by solid-state fermentation of agro-industrial wastes. Current Opinion in Green and Sustainable Chemistry, 27: 100407. https://doi.org/10.1016/j.cogsc.2020.100407

Lima, A. C. P., Bastos, D. L. R., Camarena, M. A., Bon, E. P. S., Cammarota, M. C., Teixeira, R. S. S., & Gutarra, M. L. E. (2021). Physicochemical characterization of residual biomass (seed and fiber) from açaí (Euterpe oleracea) processing and assessment of the potential for energy production and bioproducts. Biomass Conversion and Biorefinery, 11(3): 925–935. https://doi.org/10.1007/s13399-019-00551-w

Loureiro, A. A., M. F., Silva, J. C., & Alencar, R. M. D. (1979). Essências madeireiras da Amazônia: 1–187. INPA, Manaus.

Madhavi, V., & Lele, S. S. (2009). Laccase: Properties and applications. BioResources, 4(4): 1694–1717. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-805419-2.00007-1

Maranho, Á. S., & Paiva, A. V. (2012). Produção de mudas de Physocalymma scaberrimum em substratos compostos por diferentes porcentagens de resíduo orgânico de açaí. Floresta, 42(2): 399–408. http://dx.doi.org/10.5380/rf.v42i2.19220

Makarenkova, G., Balode, V., Zala, D., Azena, E., Rapoport, A., & Muiznieks, I. (2021). Effect of pretreated colza straw on the growth and extracellular ligninolytic enzymes production by Lentinula edodes and Ganoderma lucidum. Fermentation, 7(3), 157. https://doi.org/10.3390/fermentation7030157

Melanouri, E. M., Dedousi, M., & Diamantopoulou, P. (2022). Cultivating Pleurotus ostreatus and Pleurotus eryngii mushroom strains on agro–industrial residues in solid–state fermentation. Part I: Screening for growth, endoglucanase, laccase and biomass production in the colonization phase. Carbon Resources Conversion, 5(1): 61–70. https://doi.org/10.1016/j.crcon.2021.12.004

Narnoliya, L. K., Agarwal, N., Patel, S. N., & Singh, S. P. (2019). Kinetic characterization of laccase from Bacillus atrophaeus, and its potential in juice clarification in free and immobilized forms. Journal of Microbiology, 57(10): 900–909. https://doi.org/10.1007/s12275-019-9170-z

Pedri, Z. C., Lozano, L. M. S., Hermann, K. L., Helm, C. V., Peralta, R. M., & Tavares, L. B. B. (2015). Influence of nitrogen sources on the enzymatic activity and grown by Lentinula edodes in biomass Eucalyptus benthamii. Brazilian Journal of Biology, 75 940–947. https://doi.org/10.1590/1519-6984.03214

Rossi, I. H., Monteiro, A. C., & Machado, J. O. (2001). Desenvolvimento micelial de Lentinula edodes como efeito da profundidade e suplementação do substrato. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 36: 887–891. https://doi.org/10.1590/S0100-204X2001000600006

Sales–Campos, C.; Araujo, L. M., Minhoni, M. T. D. A., & Andrade, M. C. N. D. (2010a). Análise físico–química e composição nutricional da matéria prima e de substratos pré e pós cultivo de Pleurotus ostreatus. Interciencia, 35: 70–76.

Sales–Campos, C., Araújo, L. M., Minhoni, M. T. A., & Andrade, M. C. N. (2011). Physiochemical analysis and centesimal composition of Pleurotus ostreatus mushroom grown in residues from the Amazon. Ciência e Tecnologia de Alimentos, 2(31): 456–461. https://doi.org/10.1590/S0101-20612011000200027

Sales-Campos, C.; Minhoni, M. T. A., Andrade, M. C. N. (2010b). Produtividade de Pleurotus ostreatus em resíduos da Amazônia. Interciencia, 35(3): 198-201.

Santos, J. S. P. A., Mendonça, A. V. R., da Silva Carvalho, E., de Souza, M. D. H., & de Souza, M. O. (2021). Storage of Simarouba amara Aubl. seeds. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi–Ciências Naturais, 16(1): 89–95. http://doi.org/10.46357/bcnaturais.v16i1.253.

Santos, Y. V. S., & Cavallazzi, J. R. P. (2017) A new sustainable approach for laccase production and bioremediation. IIOABJ: 8 (1): 11–14.

Schallemberger, J. B., Libardi N., Dalari, B. L. S. K., Chaves, M. B., & Hassemer, N. M. E. (2021). Textile azo dyes discolouration using spent mushroom substrate: enzymatic degradation and adsorption mechanisms. Environmental Technology. 2:1–22. https://doi.org/10.1080/09593330.2021.2000038

Sadh, P. K., Duhan, S., & Duhan, J. S. (2018). Agro–industrial wastes and their utilization using solid state fermentation: a review. Bioresources and Bioprocessing, 5(1): 1–15. https://doi.org/10.1186/s40643-017-0187-z

Sharma, C., Bhardwaj, N., Sharma, A., Tuli, H. S., Batra, P, Beniwal, V., Gupta, G. K., & Sharma, A. K. (2019). Bioactive metabolites of Ganoderma lucidum: Factors, mechanism and broad spectrum therapeutic potential. Journal of Herbal Medicine, 17: 1–9. https://doi.org/10.1016/j.hermed.2019.100268

Simonić, J., Vukojević, J., Stajić, M., & Glamočlija, J. (2010). Intraspecific diversity within Ganoderma lucidum in the production of laccase and Mn–oxidizing peroxidases during plant residues fermentation. Applied Biochemistry and Biotechnology, 162(2): 408-415. https://doi.org/10.1007/s12010-009-8833-3

Sosa–Martínez, J. D., Balagurusamy, N., Montañez, J., Peralta, R. A., Moreira, R. D. F. P. M.; Bracht, A., & Morales–Oyervides, L. (2020). Biodegradação de corantes sintéticos por enzimas ligninolíticas fúngicas: Otimização de processos, avaliação de metabólitos e avaliação de toxicidade. Journal of Hazardous Materials, 400:123254.

Sousa, M. A. D. C., Costa, L. M. A. S., Pereira, T. S., Zied, D. C, Rinker, D. L., & Dias, E. S. (2019). Enzyme activity and biochemical changes during production of Lentinula edodes (Berk.) Pegler. Food Science and Technology, 39(3): 774–780. https://doi.org/10.1590/fst.38517

Teigiserova, D. A., Bourgine, J., & Thomsen, M. (2021). Closing the loop of cereal waste and residues with sustainable technologies: An overview of enzyme production via fungal solid–state fermentation. Sustainable Production and Consumption, 27, 845–857. https://doi.org/10.1016/j.spc.2021.02.010

Wang, F., Xu, L., Zhao, L., Ding, Z., Ma, H., & Terry, N. (2019). Fungal laccase production from lignocellulosic agricultural wastes by solid-state fermentation: A review. Microorganisms, 7: 665–690. https://doi.org/10.3390/microorganisms7120665

Wolfenden, B. S., & Willson, R. L. (1982). Radical–cations as reference chromogens in the kinetic studies of one–electron transfer reactions: pulse radiolysis studies of 2,2’–azinobis–(3–ethylbenzthiazoline–6–sulphonate). Journal of the Chemical Society of Pakistan, 02: 805–812. https://doi.org/10.1039/P29820000805

Yadav, M., & Yadav, H.S. (2015). Aplicações de enzimas ligninolíticas a poluentes, águas residuais, corantes, solo, carvão, papel e polímeros. Cartas de Química Ambiental, 13(3): 309–318.

Zhang, S., Dong, Z., Shi, J., Yang, C., Fang, Y., Chen, G., Chen, H., & Tian, C. (2022). Enzymatic hydrolysis of corn stover lignin by laccase, lignin peroxidase, and manganese peroxidase. Bioresource Technology, (361): 127699. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2022.127699

Zhou, S., Zhang, J., Ma, F., Tang, C., Tang, Q., & Zhang, X. (2018). Investigation of lignocellulolytic enzymes during different growth phases of Ganoderma lucidum strain G0119 using genomic, transcriptomic and secretomic analyses. PloS One, 13(5): e0198404. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0198404

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Publicado

25/10/2022

Como Citar

CHEVREUIL, L. R.; OLIVEIRA JÚNIOR, S. D. de; VASCONCELOS, A. dos S.; BINDÁ, V. da S.; PESSOA, V. A.; NASCIMENTO, L. B. de B. do; GOUVÊA, P. R. dos S.; SALES-CAMPOS, C. Prospecção de enzimas ligninolíticas produzidas por Ganoderma lucidum em resíduos sólidos da Amazônia. Research, Society and Development, [S. l.], v. 11, n. 14, p. e243111436257, 2022. DOI: 10.33448/rsd-v11i14.36257. Disponível em: https://rsdjournal.org/index.php/rsd/article/view/36257. Acesso em: 17 jul. 2024.

Edição

Seção

Ciências Agrárias e Biológicas